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『新編武蔵風土記稿』（文化・文政期〈1804～1829〉に編纂された武蔵国の地誌）などによれば、雑司ヶ谷鬼子母神堂に祀られている鬼子母神尊像は永禄4年（1561年）に清土（現・清土鬼子母神堂）で掘り出され、はじめは法明寺の塔頭東陽坊（後に大行院）に納められていましたが、天正6年（1578）に雑司ヶ谷村の人びとによりお堂が建てられると、こちらに安置されました。現在の雑司ヶ谷鬼子母神堂は寛文4年（1664）に第二代広島藩主浅野光晟の正室・自昌院の寄進によって本殿が建立され、元禄13年（1700）に相の間と拝殿が増築されたものです。それ以来、江戸の名所のひとつとして、武士から庶民まで信仰を集めて大いに興隆しました。

境内には武芳稲荷、法不動堂、東京都の天然記念物に指定されている樹齢700年の大公孫樹などがあります、

雑司ヶ谷鬼子母神堂は、平成28年（2016）7月25日、国の重要文化財（有形文化財（建造物））に指定されました。